Механизмы, препятствующие возникновению аэростатического полёта у животных

Луис Ф. Камачо, Хосе Авилья и Камило Флорес-В.

Для цитирования статьи:
Luis F. Camacho, José E. Ávila & Camilo Flórez-V (2024)
Mechanisms preventing animals to achieve buoyant flight, Journal of Natural History, 58:9-12, 440-448, DOI: 10.1080/00222933.2024.2322178

Ссылка на статью:
https://doi.org/10.1080/00222933.2024.2322178
Mechanisms preventing animals to achieve buoyant flight
Luis F. Camacho ^a,b*, José E. Ávila ^c and Camilo Flórez-V ^d,e

Departamento de Biogeografía y Cambio Global, Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid, Spain; ^bDepartment of Zoology, University of British Columbia, Vancouver, BC, Canada; ^cDepartamento de Ciencias de la Energía y Mecánica, Universidad de las Fuerzas Armadas ESPE, Sangolquí, Ecuador; ^dDepartment of Entomology, The Pennsylvania State University, University Park, PA, USA; eGrupo Biología CES, Colecciones Biológicas de la Universidad CES, Medellín-Antioquia, Colombia

* Автор-корреспондент, email: lfcamachoc@gmail.com

Введение

Способность животных к полёту эволюционировала у насекомых более 300 миллионов лет назад, и в дальнейшем независимо эволюционировала, как минимум, ещё три раза – у птиц, птерозавров и летучих мышей (Lighthill 1975; Misof et al. 2014). Летающие животные в целом эволюционировали в направлении использования физического механизма тяги, при котором они прибегают к помощи крыльев, толкающих воздух вниз и поднимающих тело (Dickinson 2006; Gleiss et al. 2011). Однако другим потенциальным механизмом является полёт по принципу аэростата, при котором летающие существа заполняют полости в теле газами низкой плотности, уменьшая плотность своего тела по отношению к воздуху, и взлетают подобно воздушному шару-монгольфьеру. Принцип поплавка широко распространён у водных животных и потенциально может быть более энергетически выгодным способом передвижения по вертикали, чем требующий больших затрат энергии полёт с помощью крыльев (McNeill, 1990; Gleiss et al., 2011). Энергетическая эффективность аэростатического полёта даже послужила основанием для выдвижения Карлом Саганом теории о «юпитерианских парителях», обитающих в верхних слоях атмосферы Юпитера (Sagan and Salpeter 1976; McNeill 1990; Cerceau 2010). Однако, несмотря на привлекательность с точки зрения физики и потенциальные экологические выгоды, полёт по принципу аэростата ещё не продемонстрировал ни один вид животных.
Принцип Архимеда (B = V × (ρ_e – ρ_b)) предсказывает, что полёт по аэростатическому принципу окажется возможным, если животное создаёт выталкивающую силу (B), достаточную для поднятия своего веса (w ≤ B). Животные могли бы добиться этого, заполнив достаточно большие полости тела (V) газами с низкой плотностью и/или нагревая воздух внутри полости (ρ_b). Также животные могут получать преимущество от высокой плотности воздуха, например, на небольших высотах (ρ_e). Величина выталкивающей силы по отношению к массе тела будет определять, насколько быстро животное взлетает (w < B) или снижается (w > B).
Согласно одному наблюдению, горбатки Oeda (Hemiptera, Membracidae) используют для полёта принцип аэростата (Richter, 1954). Горбатки – это насекомые, грудному отделу тела которых эволюция придала невероятно разнообразные формы; в случае Oeda он приобрёл форму полого баллона гротескной величины, покрывающего тело (рис. 1). Нижеследующий английский перевод оригинальных наблюдений Рихтера описывает процесс аэростатического полёта Oeda следующим образом:

Он [т. е. грудной отдел тела] гораздо больше, чем тело; его длина (после экстраполяции) больше в 14-15 раз. Этот факт позволяет виду hamulata использовать вырост в качестве теплового аэростата. Во время кормления насекомое всегда садится на освещённый солнцем лист. Температура, измеренная на солнечном месте в джунглях, то есть в окружении тени, на 6-10 градусов [Цельсия] выше, чем температура, измеренная в тени. Слегка приподнимая вырост (т. е. грудной отдел тела) путём опускания брюшка, насекомое может использовать тонкую мембрану в качестве клапана. Эти движения легко заметны у насекомых, сидящих на солнце. Если его вспугнуть, оно взмывает в воздух и быстро движется вверх, в укрытие на вершинах деревьев. Там оно позволяет воздуху, заключённому внутри выроста, постепенно охлаждаться, пока спускается с ветки на ветку; оно возвращается на кормовое растение, опять на солнечное место.

Рисунок 1. Виды Oeda и их распространение в бассейне Амазонки. Обратите внимание на общую высокую плотность воздуха в районе распространения видов.

На протяжении целых недель я ежедневно наблюдал эту процедуру. Известно, что у самцов скорость «полётов на тепловом аэростате» больше по сравнению с более тяжёлыми самками. [...] Более мелкие виды того же рода, такие как, например, inflata (другие виды для Колумбии неизвестны), не используют вырост описанным выше способом. По-видимому, вырост меньшего размера не способен нести тело насекомого. ... (Richter, 1954, стр. 365-367; оригинальный текст на испанском языке см. в приложении А1) И хотя комментарии Рихтера посвящены O. hamulata, иллюстрации предмета его наблюдений (рис. 62, с. 366) показывают, что он, вероятно, говорил про O. mielkei, которая была описан на 70 лет позже (Sakakibara 2014).

Oeda может получить значительную пользу от энергетически эффективного способа вертикального передвижения в своей среде обитания в Амазонии, где высокая плотность воздуха и сложная вертикальная структура леса должны создать подходящую нишу для полёта по принципу аэростата (рис. 1). Вдохновившись наблюдениями Рихтера и необычными пропорциями Oeda, мы изучили физическую основу полёта по принципу аэростата и механизмы, препятствующие его широкому распространению у животных. Мы проводим теоретическую оценку морфологических и физических условий, которые позволили бы животному приобрести способность к аэростатическому полёту, и степени соответствия видов Oeda этим критериям. Мы также искали морфологические свидетельства того, что полёт по аэростатическому принципу может принести виду какую-либо выгоду с точки зрения экологии.

Материалы и методы

Мы оценили подъёмную силу у Oeda в среде её обитания, основываясь на информации, полученной из музейных образцов всех пяти видов (рис. 1). Для каждого экземпляра мы анализировали морфологию по фотографиям вида сбоку и со спины, а также условия окружающей среды на основе записей о месте сбора по данным WorldClim (Fick and Hijmans 2017).
Мы оценивали объём грудного отдела (V) путём приближения его формы к эллипсоиду и расчёта объёма с использованием его ширины, длины и высоты (приложение A2, уравнение A1, рисунок A1). Мы также рассчитали площадь боковой поверхности грудного отдела и общую поверхность в целом (приложение A2, уравнения A2, A3), которые имеют отношение к приведённым ниже расчётам плотности воздуха в грудном отделе. Грудь Oeda представляет собой жёсткую конструкцию и не должна меняться в размерах при изменении внутреннего давления. Расчёты плотности воздуха в окружающей среде (ρ_e) проводились с использованием среднегодовой температуры и атмосферного давления, выведенного в зависимости от высоты над уровнем моря (Приложение A2, уравнения A4, A5). Значения плотности воздуха в грудной клетке (ρ_b) были вычислены с использованием температур, рассчитанных на основе модели энергетического баланса, которая учитывает поступление на грудной отдел тела тепла от солнечного излучения и излучения, отражённого от объектов окружающей среды, и утечку тепла из груди в воздух (приложение A2, уравнение A6). В конце работы для оценки подъёмной силы каждого экземпляра в процентах от поднятого веса тела мы использовали уравнение Архимеда (B = V × (ρ_e – ρ_b)). Масса тела особи была получена путём выведения среднего значения для результатов двух эмпирических уравнений, выводящих массу тела насекомого во влажном состоянии на основе длины тела насекомого (Sage, 1982; Straus and Avilés, 2017) (рисунок A1).
Мы оценили физические условия, необходимые для полёта по принципу аэростата у животных, рассчитав создаваемую подъёмную силу на основе матрицы с теоретическим диапазоном объёмов полостей-баллонов по отношению к массе тела и диапазоном плотностей внутри полостей-баллонов по отношению к окружающей среде, от 0% до 100%. На основе этой матрицы мы графически отобразили способности Oeda к полёту по принципу аэростата. Мы также отобразили графически подъёмную силу, которую создавали бы полости-баллоны, теоретически заполненные воздухом, метаном или водородом (т.е. биогазами низкой плотности), нагретыми на 15°C выше температуры окружающей среды, что приблизительно соответствует физиологическому тепловому порогу у животных (Hoffman et al., 2013). Эти расчёты были выполнены для следующих исходных условий: температура окружающей среды 15°C и плотность воздуха 1,225 кг/м³ (т.е. на уровне моря).
Наконец, мы искали свидетельства тех экологических преимуществ, которые Oeda может получить благодаря способности к полёту по принципу аэростата, используя обобщенную линейную смешанную модель (generalised linear mixed model – GLMM) для определения изменений в области передних крыльев образцов в зависимости от объёма грудного отдела тела. Отрицательная корреляция между объёмом груди и площадью крыльев может свидетельствовать о преимуществе полёта по аэростатическому принципу над машущим полётом в процессе отбора. Площадь переднего крыла была рассчитана путём приближения его формы к ромбу и вычисления его площади с использованием длин диагоналей этого образования (приложение A2, уравнение A7, рисунок A1). Мы использовали отношение объёма грудного отдела и площади передних крыльев к массе тела, чтобы устранить влияние размера тела. В GLMM виды использовались как случайные факторы (n = 5), а образцы – как анализируемые единицы (n = 27), где размер выборки по видам составил: четыре O. hamulata, восемь O. inflata, три O. informis, шесть O. mielkei и шесть O. mirandai.
Анализ был проведен в системе R версии 3.2.2 (R Core Team 2020). Мы использовали пакеты dplyr для обработки данных (Wickham et al., 2021); glmmTMB (Brooks et al., 2017) для создания GLMM; car (Fox и Weisberg, 2019) для расчёта значений p; а также ggplot2 (Wickham, 2016), ggpubr (Kassambara, 2020), ggnewscale (Campitelli, 2022) и lemon (McKinnon 2020) для оформления иллюстраций. Географический анализ проводился в QGIS (QGIS.org 2022). Данные и аналитический код, подтверждающие результаты этого исследования, находятся в открытом доступе в Mendeley Data по адресу https://data.mendeley.com/, справочный номер doi:10.17632/ wk66mk9z94.1 (Camacho 2024).

Результаты

Мы выяснили, что при аэростатическом полёте животные могут поднимать вес своего тела при объёме полости-поплавка не менее 10 000 см³ на 1 г массы тела, если они используют нагретый воздух, и 1000 см³ на 1 г, если используют нагретые биогазы низкой плотности (рис. 2). В своей среде обитания виды Oeda могут нагревать воздух внутри грудного отдела тела на 3,96 ± 0,14°C и снижать его плотность на 1,3 ± 0,048% (рис. 2). При весе 0,0086 ± 0,0013 г и объёме грудного отдела 0,13 ± 0,24 см³ (рис. 3А) виды Oeda в местах своего обитания способны обеспечить подъём всего лишь 0,02 ± 0,004% массы своего тела (рис. 3Б). В этих условиях виды могли преодолеть гравитацию лишь в том случае, если у грудного отдела их тела будут невероятные размеры – 585,12 ± 99,58 см³ (рис. 3С).
После поправки на массу тела было обнаружено, что объём грудного отдела тела у видов Oeda положительно взаимосвязаны с площадью крыльев (GLMM: угловой коэффициент (см²/г) = 0,060 ± 0,014, χ² = 17,62, p < 0,01) (рисунок 4).

Обсуждение

Экстремальные морфологические и физические условия, необходимые, чтобы животное приобрело способность к аэростатическому полёту в воздухе, иллюстрируют проблемы, препятствующие широкому распространению аэростатического полёта в животном мире. Даже у животного со странными пропорциями, характерными для Oeda, способность к аэростатическому полёту ничтожно мала. Это показывает, что Oeda не может взлетать к верхушкам деревьев, используя тепло солнца, не говоря уже о постепенном спуске после охлаждения, о котором сообщал Рихтер (1954). Наши результаты показывают, что раздутый грудной отдел у Oeda на самом деле является препятствием для полёта, из-за чего отбор шёл в сторону более крупных крыльев, чтобы компенсировать непропорциональные размеры вида.

Рисунок 2. Аэростатический полёт у животных в плане теоретических условий – размера полости внутри тела и разнице в плотности по отношению к окружающей среде. Цветные символы и линии представляют средние значения для видов Oeda, у которых грудной отдел тела заполнен воздухом, нагретым солнцем. Пунктирными линиями обозначены различия в плотности у полостей, заполненных воздухом, метаном и водородом в условиях предполагаемого физиологического температурного предела, превышающего температуру окружающей среды на 15°C (Hoffman et al., 2013). Точки на оси y, на уровне которых пунктирные линии пересекаются с границей области, закрашенной чёрным цветом, отображают объём полости поплавка, необходимый для поднятия веса тела. Расчёты основаны на исходных условиях, когда температура окружающей среды составляет 15°C, а плотность воздуха – 1,225 кг/м³.

Рисунок 3. (A) объём грудного отдела по отношению к массе тела; (B) способность к аэростатическому полёту в окружающей среде с нагреваемым солнцем воздухом внутри грудного отдела тела; и (C) объём грудного отдела тела, необходимый для поднятия в воздух полного веса тела – для разных видов Oeda.

Остаётся открытым вопрос: какова адаптивная ценность грудного отдела тела у Oeda? Один из возможных вариантов – избегание хищников, когда грудь насекомого работает как маскировка под опавший лист или пустую куколку бабочки, или как отвлекающая приманка для нападения хищника, которая оставляет тело насекомого невредимым, давая ему возможность спастись бегством (Cryan and Deitz, 1999). Другой возможный вариант – это терморегуляция (Cryan and Deitz, 1999). Грудной отдел тела в форме баллона увеличивает объём, минимизируя площадь поверхности тела, тем самым снижая конвекцию тепла. Будучи полой, конструкция уменьшает теплопроводность. Светлая окраска снижает количество тепла, полученное от солнечного излучения. Таким образом, грудь Oeda может служить теплозащитным экраном, защищающим тело от солнца, что может позволить насекомому кормиться на верхней стороне листьев, освещённых солнцем, как это описано Рихтером.

Рисунок 4. Площадь поверхности крыльев Oeda как производное от объёма грудного отдела тела. Точками обозначены образцы, а линиями – наилучшее соответствие обобщённой линейной смешанной модели, использующей вид как случайный фактор. Объём грудного отдела тела и площадь передних крыльев представлены как отношения к массе тела, чтобы исключить влияние размера тела.

Чтобы полёт по аэростатическому принципу оказался возможным, ключевым биомеханическим решением для любого организма является приобретение в процессе эволюции полостей тела, превышающих размеры тела в тысячи раз. Однако эволюция таких непропорциональных размеров, вероятно, ограничена множеством факторов развития и окружающей среды. Успешно функционирующие полости для аэростатического полёта должны быть большими, лёгкими и конструктивно устойчивыми к воздействию окружающей среды и хищников. Такие полости могут быть экологически нежизнеспособными из-за увеличения времени развития, ограниченной подвижности и повышенного риска нападения хищников (Lima and Dill, 1990; Gillooly et al., 2002). Например, если не принимать во внимание проблемы, связанные с индивидуальным развитием, экологическая жизнеспособность 5-миллиметровой Oeda, манипулирующей грудным отделом тела объёмом 1000 см³ (рис. 3С) среди густой растительности и подвергающейся высокому риску нападения хищников в Амазонии, представляется абсурдной (Roslin et al., 2017; Camacho and Avilés 2019). К аналогичным выводам пришёл Саган, когда строил предположения об экосистеме Юпитера, где парящие существа, размеры которых измеряются километрами, жизнеспособны лишь в обширных спокойных областях верхних слоёв атмосферы (Sagan and Salpeter 1976; Cerceau 2010).
Использование тепла для снижения плотности внутри полостей-поплавков создаёт дополнительные экологические и энергетические проблемы. Использование солнечной энергии может быть незатратным энергетически, но одновременно проблематичным. Мелким организмам, таким как Oeda, может не хватать поверхности для улавливания достаточного количества энергии, тогда как крупным организмам может потребоваться слишком много времени для прогрева (Sagan and Salpeter 1976). Кроме того, энергия солнца зависит от времени суток, облачности и времени года, что ограничивает пространственно-временную нишу для аэростатического полёт. Животные, обладающие терморегуляцией, такие как эндотермные позвоночные и многие крылатые насекомые, могли бы решить эти проблемы за счёт активного метаболизма, позволяющего нагревать воздуха внутри полостей-поплавков (Heinrich, 1995). Однако это может оказаться энергетически нерентабельным.
Использование одной лишь температуры для снижения плотности внутри полостей-поплавков обеспечивает лишь ограниченную способность к полёту, если при этом не использовать газы с низкой плотностью. Тем не менее, использование газов с низкой плотностью представляет эволюционные трудности уже само по себе. За счёт возникновения в ходе эволюции связей с микробными симбионтами животным могут быть доступны лишь немногие биогазы, которые легче воздуха (например, аммиак, метан и водород) (Sugimoto et al. 1998; Dhodari and Spiteller 2021). Кроме того, животным потребовалось бы приобрести в ходе эволюции механизмы для быстрой выработки таких газов, чтобы иметь возможность маневрировать. Наши анализы показывают, что полости, заполненные метаном, могут создавать почти такую же подъёмную силу, как и водород (то есть самый лёгкий газ). Выработка метана в кишечнике – обычное явление во всём животном царстве, и, таким образом, модифицированный кишечник может быть самым экономичным механизмом для эволюции способности животных к аэростатическому полёту.
Таким образом, непреодолимой проблемой для эволюции полёта по аэростатическому принципу остаётся низкая плотность воздуха. И напротив, среда с высокой плотностью вроде воды (которая примерно в 800 раз плотнее воздуха), позволила многим водным организмам приобрести в ходе эволюции механизмы, позволяющие удерживать тело от погружения во время плавания (McNeill, 1990). Однако высокая плотность воздуха в раннем кайнозое (то есть 1,56 кг/м³, что на 29% выше, чем сегодня) способствовала эволюции полёта у крылатых летающих животных и могла также способствовать эволюции аэростатического полёта в ходе ранней эволюции Oeda (Dudley 2000; Wang et al., 2020). Фактически, перерасчёт аэростатического полёта на такие условия плотности воздуха показывает, что прото-Oeda смогла бы преодолеть гравитацию, обладая (возможно, более экологически приемлемым) грудным отделом тела объёмом 19,5 ± 2,9 см³, и нагреваясь за счёт солнца.
Мы показываем, что создание достаточной подъёмной силы для получения какой-то экологической выгоды неправдоподобно даже в случае организма с такими уникальными и непропорциональными размерами, как Oeda. В современных условиях окружающей среды особенности строения, необходимые для решения биофизической проблемы низкой плотности воздуха, могут оказаться экологически и эволюционно нежизнеспособными. Вопрос о том, приобретало ли какое-либо животное в ходе эволюции способность к аэростатическому полёту, ещё предстоит выяснить в природе.

Дополнительные материалы

Дополнительный материал - файл значений

Приложение А1. Описание Рихтером предполагаемого аэростатического полёта Oeda – из Richter, 1954.

“… [El pronoto] Es de tamaño mucho mayor que el cuerpo, siendo su extensión (ya en la proyección) 14 a 15 veces más grande que éste. El hecho permite a la especie hamulata valerse del apéndice como globo aerostático. Al alimentarse el insecto siempre se sienta sobre una hoja asoleada. La temperatura al sol medida en el interior de la selva –es decir, rodeada de sombras, sobrepasa en unos 6 a 10 grados [Celcius] a la temperatura medida a la sombra. Levantando ligeramente el apéndice [i.e. el pronoto] respectivamente bajando el abdomen, el insecto es capaz de utilizar la membrana final como válvula. Estos movimientos son fácilmente percibidos en ejemplares que están sentados al sol. Ahuyentado el insecto, se levanta de su sitio y se mueve rápido y verticalmente hacia lo alto, para resguardarse en las copas de los árboles. Allá deja enfriarse el aire retenido en el apéndice y poco a poco, bajando de ramo a ramo, vuelve a la planta hospedera, otra vez a un lugar asoleado.
Durante semanas enteras observé a diario este procedimiento. A los machos se les conoce por la velocidad mucho más acrecentada de su "vuelo en globo aerostático" en comparación con las hembras más pesadas.
… Las especies más pequeñas del mismo género como p. e. inflata (otras especies son desconocidas en Colombia) no se valen del apéndice del modo arriba descrito. Aparentemente, el apéndice más pequeño no es capaz de llevar el cuerpo del insecto…”

Приложение A2. Уравнения, использованные для вычислений плотности воздуха и морфологии Oeda.

Уравнение 1 – объём грудного отдела тела:

Уравнение 2 – площадь боковой поверхности грудного отдела тела:

Уравнение 3 – поверхность грудного отдела тела:

Форма грудного отдела тела Oeda была приближена к форме эллипсоида, где объём (V), площадь боковой плоскости (A) и поверхность (S) были рассчитаны на основе постоянной пи и радиусов длины, высоты и ширины грудной клетки (r₁, r₂ и r₃) (рисунок A1).

Уравнение 4, плотность воздуха:

Плотность воздуха в среде обитания Oeda и внутри её грудного отдела тела была рассчитана на основе уравнений закона идеального газа, где плотность воздуха (ρ в кг/м³) является производной атмосферного давления (P в Па), молярной массы воздуха (M = 0,028965 кг/моль), универсальной газовой постоянной (R = 8,314463 Дж/моль К), температуры окружающей среды (T в К) и атмосферного давления (P в Па). Для расчётов предполагается, что переднеспинки заполнены водородом, M = 0,002016 кг/моль.

Уравнение 5, атмосферное давление:

В свою очередь, атмосферное давление (P в Па) было рассчитано как производное атмосферного давления на 0 м над уровнем моря (P₀ = 101325 Па), числа Эйлера (e = 2,718282), молярной массы воздуха (M = 0,028965 кг/моль), силы тяжести (g = 9,80665 м/с²), универсальной газовой постоянной (R = 8,314463 Дж/кг моль) и температурой окружающей среды (T в K).

Уравнение 6, влияние солнца на температуру грудного отдела тела:

Модель энергетического баланса грудного отдела тела насекомых на солнечном месте, где повышение температуры (∆T в К) является производной от поступления энергии, зависящего от солнечного излучения (S в Вт/м²), способности окружающей среды отражать солнечный свет (R = 0,25) (Huete, 2004), коэффициента поглощения излучения (α = 0,78) (Heilman and Miaoulis, 1994), площади поперечного сечения грудного отдела тела (A в м²) и потерь энергии, зависящих от коэффициента тепловой конвекции (h = 13,75 Вт/м² К) (Kosky et al., 2013) и поверхности груди насекомого (S в м²).

Уравнение 7, площадь переднего крыла:

Форма переднего крыла Oeda была приближена к форме ромба, где площадь (A) была рассчитана на основе длины двух диагоналей (w₁ и w₂) (рисунок A1).

Рисунок A1. Пример морфологических измерений образцов Oeda, где b описывает длину тела, r1, r2 и r3 – длину высоту и ширину грудного отдела тела, а w1 и w2 – длину и ширину переднего крыла. На фотографии изображен экземпляр O. inflata из музея CBUCES (Медельин, Колумбия).

Благодарности

Мы благодарим музей беспозвоночных при Католическом университете Эквадора (QCAZ, Кито, Эквадор), биологическую коллекцию при Университете Медельина (CEBUCES, Медельин, Колумбия), энтомологическую коллекцию при Университете Антиокии (CEUA, Медельин, Колумбия), зоологическую коллекцию при Университете Сан-Паулу (MZUSP, Сан-Паулу, Бразилия) и Смитсоновский национальный музей естественной истории (USNM, Вашингтон, округ Колумбия, США). Особая благодарность Алехандро Камачо и Стюарту Маккейми за их поддержку. Это исследование финансировалось за счёт собственных средств.

Заявление о раскрытии информации

Автор(ы) не сообщал(и) о возможном конфликте интересов.

Финансирование

Автор(ы) сообщил(и), что финансирования работы, представленной в этой статье, не производилось.

ORCID

Луис Ф. Камачо http://orcid.org/0000-0002-3795-8509

Камило Флорес-В http://orcid.org/0000-0002-6091-8150

Ссылки

1. Brooks ME, Kristensen K, Benthem K,J, Magnusson A, Berg CW, Nielsen A, Skaug HJ, Maechler M, Bolker BM. 2017. glmmTMB balances speed and flexibility among packages for zero-inflated generalized linear mixed modeling. R Journal. 9(2):378–400. doi: 10.32614/RJ-2017-066 .

2. Camacho L. 2024. Oeda buoyancy. Mendeley Data. V1. doi: 10.17632/wk66mk9z94.1 .

3. Camacho LF, Avilés L. 2019. Decreasing predator density and activity explains declining predation of insect prey along elevational gradients. Am Nat. 194:334–343. doi:10.1086/704279 .

4. Campitelli E. 2022. ggnewscale: multiple fill and colour scales in ‘ggplot2’. R package version 0.4.8. https://CRAN.R-project.org/package=ggnewscale .

5. Cerceau FR. 2010. What possible life forms could exist on other planets: a historical overview. Orig Life Evol Biosph. 40:195–202. doi:10.1007/s11084-010-9200-7 .

6. Cryan JR, Deitz LL. 1999. Review of the new world treehopper tribe Stegaspidini (Hemiptera: Membracidae: Stegaspidinae): II: Lycoderes Germar, Oeda Amyot and Serville, and Stegaspis Germar. Proc Entomol Soc Wash. 101:670–768.

7. Dhodari B, Spiteller D. 2021. Ammonia production by Streptomyces symbionts of Acromyrmex leaf-cutting ants strongly inhibits the fungal pathogen Escovopsis. Microorganisms. 9(8):1622. doi: 10.3390/microorganisms9081622 .

8. Dickinson M. 2006. Insect flight. Curr Biol. 16:309–314. doi:10.1016/j.cub.2006.03.087 .

9. Dudley R. 2000. The evolutionary physiology of animal flight: paleobiological and present perspectives. Ann Rev Physiol. 62:135–155. doi:10.1146/annurev.physiol.62.1.135 .

10. Fick SE, Hijmans RJ. 2017. WorldClim 2: new 1km spatial resolution climate surfaces for global land areas. Int J Climatol. 37(12):4302–4315. doi: 10.1002/joc.5086 .

11. Fox J, Weisberg S. 2019. An {R} companion to applied regression. 3rd ed. Thousand Oaks (CA): Sage.

12. Gillooly JF, Charnov EL, West GB, Savage BM, Brown JH. 2002. Effects of size and temperature on developmental time. Nature. 417:70–73. doi:10.1038/417070a .

13. Gleiss AC, Jorgensen S, Liebsch N, Sala JE, Norman B, Hays GC, Quintana F, Grundy E, Campagna C, Trites AW, et al. 2011. Convergent evolution in locomotory patterns of flying and swimming animals. Nat Commun. 2:352. doi: 10.1038/ncomms1350 .

14. Heinrich B. 1995. Insect thermoregulation. Endeavour. 19:28–33. Doi: 10.1016/0160-9327(95)98891-I.

15. Heinrich B. 1981. Temperature regulation during locomotion in insects. In: Herreid CF, Fourtner CR, editors. Locomotion and energetics in arthropods. Springer; p. 391–417.

16. Hoffmann AA, Chown SL, Clusella-Trullas S. 2013. Upper thermal limits in terrestrial ectotherms: how constrained are they? Funct Ecol. 27(4):934–949.

17. Huete AR. 2004. Remote sensing for environmental monitoring. In: Artiola JF, Pepper IL, Brusseau ML, editors. Environmental monitoring and characterization. Amsterdam: Elsevier; p. 183–206.

18. Kassambara A. 2020. ggpubr: ‘ggplot2’ based publication ready plots. R package version 0.4.0. https://CRAN.R-project.org/package=ggpubr .

19. Lighthill J. 1975. Aerodinamic aspects of animal flight. In: Wu TYT, Brokaw CJ, Brennen C, editors. Swimming and flying in nature. Springer; p. 423–491.

20. Lima SL, Dill LM. 1990. Behavioral decisions made under the risk of predation: a review and prospectus. Can J Zool. 68:619–640. doi:10.1139/z90-092 .

21. McKinnon SE. 2020. lemon: freshing up your ‘ggplot2’ plots. R package version 0.4.5. https://CRAN. R-project.org/package=lemon .

22. McNeill RA. 1990. Size, speed and buoyancy adaptations in aquatic animals. Am Zool. 30:189–196. doi:10.1093/icb/30.1.189 .

23. Misof, Misof B, Liu S, Meusemann K, Peters RS, Donath A, Mayer C, Frandsen PB, Ware J, Flouri T, Beutel RG, et al. 2014. Phylogenomics resolves the timing and pattern of insect evolution. Science. 346:763–767. doi: 10.1126/science.1257570 .

24. QGIS.org. 2022. QGIS geographic information system. QGIS Association. http://www.qgis.org

25. R Core Team. 2020. R: a language and environment for statistical computing. Vienna: R Foundation for Statistical Computing. https://www.R-project.org/ .

26. Richter L. 1954. Membracidae Colombianae. Caldasia. 6:269–380.

27. Roslin T, Hardwick B, Novotny V, Petry WK, Andrew NR, Asmus A, Barrio IC, Basset Y, Boesing AL, Bonebrake TC, et al. 2017. Higher predation risk for insect prey at low latitudes and elevations. Science. 356:742–744. doi: 10.1126/science.aaj1631 .

28. Sagan C, Salpeter EE. 1976. Particles, environments, and possible ecologies in the Jovian atmosphere. Astrophys J Suppl Ser. 32:737–755. doi:10.1086/190414 .

29. Sage RD. 1982. Wet and dry-weight estimates of insects and spiders based on length. Am Midl Nat. 108:407–411. doi:10.2307/2425505 .

30. Sakakibara AM. 2014. A new species of Oeda (Hemiptera: Membracidae: Stegaspidinae) from Madre de Dios, Peru. Zoologia. 31:557–560. doi: 10.1590/S1984-46702014000600004 .

31. Straus S, Avilés L. 2017. Estimating consumable biomass from body length and order in insects and spiders. Ecol Entomol. doi: 10.1111/een.12471

32. Sugimoto A, Inoue T, Tayasu I, Miller L, Takeichi S. 1998. Methane and hydrogen production in a termite symbiont system. Ecol Res. 13:241–257. doi: 10.1046/j.1440-1703.1998.00262.x .

33. Wang H, Zhang X, Shih C, Dong R, Yao Y. 2020. A new species of Membracidae (Hemiptera: Cicadomorpha: Membracoidea) from Dominican amber. Hist Biol. doi: 10.1080/08912963.2020. 1803300

34. Wickham H. 2016. ggplot2: elegant graphics for data analysis. New York: Springer-Verlag.

35. Wickham H, François R, Henry L, Müller K. 2021. dplyr: a grammar of data manipulation. R package version 1.0.7. https://CRAN.R-project.org/package=dplyr.

Оригинал статьи здесь и здесь

Перевод на русский язык: Волков П. И.
г. Владимир, 2026 г.